Ända sedan Lilymoon flyttade till Ponyville har saker och ting ändrats för de tre fölen i Cutie Mark Crusaders. För Scootaloo känns det som att Apple Bloom allt oftare väljer deras nya vän över henne och Sweetie Belle. När allihop är på övernattning hemma hos Lilymoon blir de osams och Scootaloo går iväg. Då ser hon något som borde vara helt omöjligt! Framför henne står plötsligt den läskiga Gammelponnyn från spökhistorien som gett henne hemska mardrömmar. Men när hon talar om för sina vänner vad hon sett är det ingen som tror på henne. Nu måste Scootaloo undersöka om Gammelponnyn verkligen är på riktigt - på egen hov! Som tur är får hon oväntat stöd från en gammal fiende ... My Little Pony I Ponyvillemysterierna får vi följa Cutie Mark Crusaders - Apple Bloom, Sweetie Bell och Scootaloo - när de ger sig ut för att hitta sanningen bakom Ponyvilles mysterier, legender och spökhistorier. Penumbra Quill började skriva om mysterierna i Equestria efter att hon mötte ett spöke på ett av sina uppdrag som reseskribent. Nu bor hon precis utanför Ponyville och rapporterar om alla läskiga och mystiska händelser som hennes läsare kan tänkas vilja höra om. - Saga Egmont